По-хорошему, у тебя для каждого app-а своя статика. Структура будет примерно такой:
src/
- project/
- - settings.py
- - wsgi.py
- someapp/
- - templates/
- - - someapp/
- - - - hello.html
- - static/
- - - css/
- - - - bootstrap.min.css
- - - js/
- - - - app.js
Естественно, nginx не хочет гонять по каждому твоему аппу в поисках статики. Поэтому на продакшене вся статика собирается в одну папку STATIC_ROOT из всех твоих STATICFILES_DIRS командой collectstatic.