Проблема в неправильной настройке STATIC_ROOT и STATICFILES_DIRS.
STATIC_ROOT — это временная папка, куда статика собирается в продакшне командой ./manage.py collectstatic. При разработке она может быть пустой. Я обычно ее «collected_static» называю, и делаю где-нибудь папку
files
    user_uploads      <- сюда указывает MEDIA_ROOT
    collected_static   <- сюда указывает STATIC_ROOT
STATICFILES_DIRS — это список папок, в которых хранится общая статика проекта, и из которых она собирается в STATIC_ROOT командой ./manage.py collectstatic. 
Кроме папок из STATICFILES_DIRS collectstatic по умолчанию смотрит еще в папку static у каждого приложения из INSTALLED_APPS.