Начиная с версии 1.3, в Джанге по умолчанию используется django.contrib.staticfiles — отличное приложение, упрощающее работу со статикой проекта.
В режиме разработки, то есть когда runserver запускаете, это приложение ловит все запросы, которые начинаются на STATIC_URL и ищет запрошенный файл без этого префикса в папке static каждого приложения в INSTALLED_APPS.
Не вдаваясь в подробности, которые прекрасно описаны в манулае, могу вот что посоветовать: сделайте приложение с именем, например, sitemedia, подключите его в INSTALLED_APPS, внутри этого приложения создайте директорию static и поскидайте всю статику туда.
Обратите внимание только: статику, а не медиа! Это разные директории для разных целей.
И ещё: в 1.4 ADMIN_MEDIA_PREFIX не используется.